Tirole là Chủ tịch hội đồng quản trị của tổ chức tài trợ Jean-Jacques LAFFONT tại Trường Kinh tế Toulouse, Giám đốc khoa học của Viện Kinh tế công nghiệp (Idei) tại Toulouse và thành viên sáng lập của Viện nghiên cứu cao cấp tại Toulouse (IAST). Sau khi nhận bằng tiến sĩ từ MIT vào năm 1981, ông làm việc như một nhà nghiên cứu tại l'École Nationale des Ponts et Chaussées cho đến năm 1984. Từ 1984-1991 ông làm việc như một giáo sư kinh tế tại MIT.

Từ năm 1994 đến 1996, ông là một giáo sư kinh tế tại École Polytechnique. Tirole đã tham gia với Jean-Jacques LAFFONT trong dự án tạo ra một trường kinh tế mới ở Toulouse. Ông là kỹ sư trưởng của Corps of Bridges, Waters and Forests, ngoài ra là Chủ tịch Hội đồng Quản trị của Trường Kinh tế Toulouse và Giáo sư thỉnh giảng tại MIT và École des Hautes Études en khoa học sociales.

Ông là chủ tịch của Hội Kinh tế lượng vào năm 1998 và của Hiệp hội Kinh tế châu Âu vào năm 2001. Ông cũng là một thành viên của "Académie des Sciences Politiques et Morales" từ năm 2011.